В послевоенные годы начинается новый период в истории музея. С 1946 года восстанавливается действие мужского монастыря, а впоследствии и Московских духовных школ, возобновляется богослужение в храмах. Музей с этого времени располагается только в комплексе зданий вдоль западной линии крепостных стен. Новые условия функционирования памятников потребовали активизации работ по реставрации архитектурного ансамбля.
Новый этап в истории музея начался в 1990-е годы. В 1992 году распоряжением Президента России Сергиево-Посадский музей-заповедник был отнесен к особо ценным объектам национального культурного наследия Российской Федерации. Этим же распоряжением все здания в пределах крепостных стен, кроме Ризницы и Наместничьих покоев, переданы в полное хозяйственное ведение Московскому Патриархату. Музею были предоставлены помещения в исторической части города. На территории Троице-Сергиевой Лавры осталась экспозиция, демонстрирующая монастырскую часть коллекции, - «Ризница Троице-Сергиевой Лавры XIV-XIX вв.»
В 2014 году музей торжественно отметил 700-летие преподобного Сергия Радонежского. Была создана выставка «И свеча не угасла..», которая впервые объединила произведения XV – начала XXI в., посвященные Св. Сергию, из 11 музеев РФ. Сотрудниками музея были подготовлены четыре книги, среди них альбом-каталог «Преподобный Сергий Радонежский. Образ простоты, правды, святости. Иконография XV-XX века». М.:Лето, 2014.
Этот период отличает разнообразная по своему характеру выставочная деятельность музея – это и показ новых поступлений (экспедиционные привозы), и новых открытий реставрации, и результатов изучения фондов, и работ современных художников. С 1995 года особую популярность получили ежегодные выставки-конкурсы, известные под названием «Осенний салон», организуемые совместно с администрацией города и городским отделением Союза художников.